3 600 ans plus tôt en Ancienne Égypte, des milliers de personnes saluent avec dévotion un cortège royal et scandent un nom, En Sabah Nur alias Apocalypse (Oscar Isaac), tandis que de mystérieux gardes se regardent avec insistance. La troupe est constituée d’Apocalypse, vieux et fatigué, et de ses Quatre Cavaliers, tous des mutants dont il a fait évoluer les pouvoirs. Ceux-ci et d’autres personnes entrent dans une immense pyramide pour procéder à un rituel, au cours duquel Apocalypse va transférer son esprit dans le corps d’un mutant capable de guérir de toutes les blessures physiques, afin de s’emparer de ses pouvoirs et de retrouver sa propre jeunesse. Mais alors que le transfert commence, les gardes se mutinent et tentent d’assassiner le mutant, le traitant de faux dieu. Les Cavaliers tombent les uns après les autres en protégeant leur maître, tandis que la pyramide est détruite par des blocs de pierres lancés par les rebelles et qui détruisent les piliers porteurs. Avant de mourir, la Cavalière de la Mort a le temps d’enfermer le nouveau corps de son maître dans un cocon télékinétique.
Des milliers d’années plus tard, en 1983, dans une salle de classe de l’Ohio, une enseignante projette des photographies au tableau et parle des mutants à ses élèves. Elle présente tour à tour Magnéto (Michael Fassbender), un mutant qui a défié le monde et failli le détruire il y a 10 ans, et Mystique (Jennifer Lawrence), une héroïne qui l’a défendu. Dans cette salle de classe, un des étudiants, Scott Summers (Tye Sheridan), se plaint de douleurs qu’il ressent au niveau des yeux et demande à sortir. Caché ensuite dans les toilettes, il projette alors un puissant rayon d’énergie qui provoque des dégâts terribles. Au même moment, à Berlin-Est, en Allemagne de l’Est, Mystique assiste à un combat clandestin entre deux mutants, Warren Worthington III (Ben Hardy), alias Angel, et Kurt Wagner (Kodi Smit-McPhee), alias Diablo, capable de se téléporter. Ce dernier est sauvé par Mystique, qu’il reconnaît comme la grande sauveuse de la cause mutante et décide de l’accompagner. En Pologne, Magnéto a refait sa vie sous la fausse identité d’Henrik Gurzsky et vit désormais sur la terre de ses ancêtres. Marié avec Magda (Carolina Bartczak) et père d’une petite fille, Nina, il travaille maintenant dans une fonderie et semble avoir oublié ses vieux démons.
Alex Summers (Lucas Till), frère ainé de Scott, alias Havok, décide de l’emmener à l’École pour Jeunes Surdoués du professeur Xavier, où il le présente à Charles (James McAvoy) et Hank (Nicholas Hoult). C’est à cette occasion que Scott, devenu Cyclope, rencontre Jean Grey (Sophie Turner), une mutante aux pouvoirs psychiques prodigieux, et démontre lui-même ses pouvoirs en coupant en deux un chêne. Au même instant, en Égypte, Moira MacTaggert (Rose Byrne) assiste en secret, dans une grotte souterraine, à ce qui semble être une cérémonie ésotérique dans laquelle des hommes appellent à eux Apocalypse. Le Soleil passant par l’entrée de la grotte, laissée ouverte par Moira, a pour conséquence le réveil d’Apocalypse, ce qui provoque une vague sismique à travers le monde, que ce soit en Égypte, aux États-Unis ou en Pologne. Jean ressent la force d’Apocalypse dans son sommeil et perd le contrôle de ses pouvoirs (qui abîment les murs en créant des plaques) , avant que Charles n’intervienne pour la réveiller. Celle-ci partage avec lui les images qu’elle a vu en rêves et lui annonce qu’elle a vu la fin du monde. En Pologne, Erik sauve un homme dans l’usine grâce à ses pouvoirs, mais terrifié que quelqu’un ait pu remarquer quoi que ce soit, il demande à sa femme de fuir à ses côtés. Ils se rendent compte alors que leur fille n’est pas dans la maison et partent à sa recherche dans la forêt. Ils la retrouvent enfin avec des gendarmes du village qui, à cause des collègues de travail d’Erik, l’ont reconnu comme étant Magnéto, le mutant destructeur présumé. Il décide alors de se laisser arrêter, afin de sauver sa femme et sa fille. Mais Nina (T.J. McGibbon), prenant la capture de son père très à cœur, déchaîne alors son pouvoir, celui de contrôler les animaux. Dans la confusion, un des gendarmes tire accidentellement une flèche sur la jeune mutante, la tuant d’un seul coup avec sa mère. Horrifié par ce qui arrive, et désespéré face à la fatalité qui l’accable, il tue alors tous les gendarmes avant de fuir. Rapidement, la nouvelle de la réapparition de Magnéto fait le tour du globe et un mandat d’arrêt international est lancé contre lui. Aux États-Unis, Peter Maximoff (Evan Peters), alias Vif-Argent, regarde la télévision et y voit les derniers événements concernant Magnéto.
En Allemagne, Mystique emmène Kurt chez un trafiquant d’identités, Caliban (Tómas Lemarquis), afin qu’il l’aide, contre rétribution, à obtenir un passeport réglementaire et des faux papiers pour se rendre là où il le souhaite. C’est à cette occasion que Caliban lui apprend les derniers actes commis par Magnéto et que cette dernière décide d’emmener finalement le jeune homme chez Charles.
De son côté, Charles utilise Cerebro pour observer l’épicentre du phénomène, et y retrouve Moira MacTaggert à l’endroit même de la première secousse. Ce qui fait remonter à la surface un certain nombre de souvenirs. Il décide alors de lui rendre visite à son retour avec Alex, mais celle-ci ne se souvient pas d’eux, ni d’avoir combattu à leurs côtés, ni d’aucun des événements de la Baie des Cochons, car Charles lui avait effacé la mémoire peu après afin qu’elle ne se souvienne pas de l’existence des mutants. Celle-ci, toutefois, le connaît de nom et a lu tous ses travaux sur la Mutation, desquels elle s’est servie pour l’enquête en cours. Elle leur explique alors l’existence d’une secte d’adorateurs qui tentent de retrouver le premier de tous les mutants, En Sabah Nur, et le danger potentiel que celui-ci représenterait. Selon elle, il était toujours accompagné de quatre mutants dont il augmentait les pouvoirs pour en faire les plus puissants du monde.
Au manoir, Hank donne des lunettes en quartz-rubis à Scott pour réfracter son rayon d’énergie et lui permettre de voir sans blesser quelqu’un. C’est là qu’il rencontre officiellement Jean Grey et parle avec elle, se trouvant tous les deux de nombreux points communs.
En Égypte, En Sabah Nur s’est libéré de sa prison millénaire et arpente les rues du Caire, découvrant la nouvelle civilisation. Au même moment, une jeune mutante, Ororo Munroe (Alexandra Shipp), à la tête d’une bande de gamins des rues, utilise ses pouvoirs pour créer une légère bourrasque et tente de voler quelque chose. Mais elle se fait rattraper par les vendeurs qui tentent de lui couper la main droite. Elle est alors sauvée par En Sabah Nur, qui neutralise d’un seul coup tous ses assaillants. Elle l’emmène alors chez elle pour le remercier et lui révèle son admiration sans limite pour Mystique. En Sabah Nur, par le biais de la télévision, se connecte à toutes les bases informatiques, apprenant en un seul geste tous les langages de la Terre, toutes les informations sur l’emplacement des armes nucléaires et surtout, l’histoire des mutants. Considérant que les faibles ont pris le pouvoir sur les forts, Apocalypse commence alors sa vendetta en amplifiant les dons naturels de Tornade, provoquant le blanchissement de ses cheveux et sa transformation en Cavalière de la Famine. Ensuite, il se rend chez Caliban où il rencontre Psylocke (Olivia Munn), sa garde-du-corps, et l’engage comme Cavalière de la Pestilence, lui donnant également des capacités plus grandes. Il se téléporte enfin dans une église où il fait la rencontre d’Angel et le transforme en Cavalier de la Mort, lui donnant une nouvelle paire d’ailes en métal tranchant. Il possède donc trois cavaliers sur les quatre.
Mystique arrive enfin au manoir où elle est accueillie par Hank et tous les deux se remémorent les souvenirs qu’ils ont ensemble. Il lui montre alors son nouveau vaisseau, qu’il a construit pour les X-Men, dans l’espoir que ceux-ci se reformeraient, mais rien ne semble s’être produit. Kurt rencontre alors Scott, Jean et Jubilé (Lana Condor) qui décident alors de sortir pour voir un film. Charles, de retour au manoir avec Alex et Moira, parle avec Raven, qui lui révèle le problème d’Erik. Charles décide alors de le localiser avec Cérébro, mais lorsqu’il le retrouve, il est déjà trop tard. Il est déjà devenu le Cavalier de la Guerre d’Apocalypse, qui lui a offert alors des pouvoirs encore plus grands. Il n’utilise plus seulement le métal, mais le champ magnétique terrestre, lui donnant des possibilités exponentielles. Charles tente de le raisonner mais rien n’y fait, il est résolu à détruire l’Humanité aux côtés d’En Sabah Nur. Celui-ci profite alors de la connexion entre Erik et Charles pour prendre le contrôle du Cérébro et désarmer l’Humanité entière en lançant tous les missiles nucléaires du monde dans l’espace. Toutefois, Alex, sur la demande de Charles, détruit le Cérébro avec son rayon. Mais en sortant du Cérébro, tous tombent nez-à-nez sur Apocalypse et ses Cavaliers qui enlèvent Charles. Alex tente de les arrêter, malgré les cris de Hank, et envoie son rayon sur la distorsion spatio-temporelle, mais celle-ci se referme avant qu’il ne l’atteigne, il touche alors un des réacteurs du Blackbird, provoquant une terrible explosion qui détruit le manoir. Néanmoins, Vif-Argent, qui se rendait également au manoir, sauve tous ceux qui se trouvaient à l’intérieur. Toutefois, il n’arrive pas à sauver Alex, qui meurt dans l’explosion. Au même moment, alors qu’ils avaient assisté à une séance du Retour du Jedi, Jean, Scott, Kurt et Jubilé arrivent sur place et constatent avec effarement l’explosion du manoir et la mort d’Alex.
C’est alors que William Stryker (Josh Helman) apparaît et enlève sous les yeux des étudiants, Hank, Moira, Mystique et Vif-Argent. Jean, grâce à ses pouvoirs, réussit à les rendre elle, Scott et Kurt invisibles pour qu’ils se glissent dans l’hélicoptère qui les emmène à la base d’Alkali Lake. Là, Mystique, Moira, Peter et Hank sont enfermés dans une cage électrifiée. Hank, à court de sérum, reprend sa véritable forme animale bleue, et Peter révèle la vérité à tous : il est en fait le fils de Magnéto, mais celui-ci ne l’a jamais su. Pendant ce temps, au Caire, Charles voit ses pouvoirs amplifiés par Apocalypse et envoie un message au monde, celui que les mutants reprendront enfin le pouvoir. Il envoie également par télépathie un message secret à Jean pour lui dire l’endroit où il se trouve. Apocalypse dévaste alors le Caire avec ses pouvoirs et construit une nouvelle pyramide en son centre, entièrement faite de métal, puis révèle à Charles qu’il est la pièce maîtresse de son plan. En effet, il compte bien transférer son esprit dans son corps afin de devenir le mutant télépathe parfait et omniprésent. Erik commence alors son propre travail et dérègle le magnétisme terrestre, provoquant des catastrophes naturelles à travers le monde.
De leurs côtés, les jeunes mutants libèrent une créature prisonnière du laboratoire : Wolverine (Hugh Jackman), prisonnier de William Stryker depuis dix ans, ayant perdu la mémoire à cause des expérimentations du projet Arme X. Stryker lui a, en effet, recouvert le squelette d’adamantium et celui-ci se déchaîne, supprimant tous les soldats et provoquant la fuite de Stryker. Avant qu’il ne s’enfuie, Jean lui rend une partie de sa mémoire. Ils libèrent ensuite les autres et Jean leur révèle l’emplacement de Charles. Conduits par Mystique, tous prennent un avion de l’armée et se rendent au Caire pour libérer Charles. Alors que le transfert de conscience est sur le point de commencer, Diablo, guidé par Jean, est confronté à son ancien adversaire Angel, Hank affronte Psylocke, et Scott combat Tornade. De leur côté, Mystique et Vif-Argent se rendent auprès de Magnéto, mais Peter n’arrive pas à révéler la vérité à son père. Malgré cela, Mystique réussit à insérer le doute dans son esprit, en lui disant qu’elle protégerait ce monde, même au prix de sa vie. Après un combat rapproché terrible, Diablo réussit à se débarrasser d’Angel et réussit à téléporter Charles et tous les autres, sauf Peter et Mystique, dans l’avion. Dans leur tentative de décoller, ils sont attaqués par Psylocke et Angel, mais Jean demande à ce moment-là à Kurt de les téléporter tous hors de l’avion. Après plusieurs tentatives, celui-ci réussit à les téléporter un peu plus loin dans la ville, mais il s’évanouit, complètement vidé de son énergie. L’avion s’écrase provoquant la mort d’Angel et la chute de Psylocke.
Enragé d’avoir perdu Charles, Apocalypse essaie de le retrouver, quand il se fait attaquer par Vif-Argent, mais celui-ci, ne faisant pas le poids, est immobilisé, et Apocalypse intime l’ordre à Psylocke de l’achever. Il s’agit en réalité de Mystique qui tente de tuer Apocalypse mais il survit et commence à l’étrangler sous les yeux de Tornade. Elle est alors sauvée in extremis par l’intervention de Magnéto qui a décidé de prendre aux mots Mystique. Quand Apocalypse dit « Toi, tu me trahis ? » Erik répond simplement « Non, c’est eux que j’ai trahis » et utilise ses pouvoirs contre Apocalypse. Il est rejoint dans son combat par Hank et Scott, mais cela ne suffit pas. Charles, épuisé et devenu chauve des suites de la tentative de transfert, tente d’utiliser le lien que tous les deux partagent dans le but de le détruire, mais il est pris à son propre piège, et son esprit est sur le point d’être oblitéré. Il demande alors à Jean de l’aider et de libérer ses véritables pouvoirs. Après quelques moments d’hésitation, cette dernière s’exécute, et utilise la toute la puissance du Phénix pour détruire littéralement le corps et l’esprit d’Apocalypse, immobilisé par les pouvoirs combinés de Magnéto, de Scott et de Tornade, qui a également décidé de rejoindre les X-Men. Avant de mourir cependant, Apocalypse semble entrevoir l’avenir et s’exclame que tout lui a été révélé. Après la mort d’Apocalypse, Psylocke quitte le champ de bataille.
Moira, aux côtés de Charles, lui demande s’il va bien et s’il sait où il se trouve. Celui-ci lui répond qu’il est sur une plage, en référence à l’épisode de Cuba et décide de lui rendre ses souvenirs. Le monde entier apprend de Moira que ce sont des mutants, menés par Charles Xavier, Mystique mais aussi à la grande surprise de tous, par Magnéto, qui ont sauvé le monde du chaos. Grâce à Magnéto et Jean, le manoir est rebâti. Vif-Argent et Tornade décident de rejoindre l’équipe. Celle-ci lui demande s’il compte un jour raconter à son père la vérité, ce à quoi Peter répond qu’il le fera, en temps voulu. Plus tard, Erik quitte son vieil ami Charles, considérant que sa place n’est pas dans ce manoir.
Mystique, qui a enfin accepté sa véritable forme et rejoint ses amis, en train d’entraîner, avec des Sentinelles, la nouvelle génération de X-Men, constituée de Cyclope, Phénix, Vif-Argent, Diablo et Tornade.
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