Le 2 juillet, un radiotélescope du programme SETI capte des ondes émises par un OVNI démesuré qui s’est immobilisé en orbite terrestre. Le Pentagonedécide de garder le secret sur cette découverte. Mais peu après, de gigantesques vaisseaux entrent dans l’atmosphère et prennent position au-dessus des diverses mégapoles mondiales. À Washington, le président des États-Unis Thomas J. Whitmore (Bill Pullman) s’interroge sur la conduite à tenir. De son côté, David Levinson (Jeff Goldblum), un analyste informaticien, découvre que le signal capté par le radiotélescope n’est autre qu’un compte à rebours. Il décide d’en informer le président, avec l’aide de son ex-femme Constance Spano (Margaret Colin), conseillère à la Maison-Blanche. Le président décide alors l’évacuation générale, mais il est trop tard : de chacun des vaisseaux surgit un rayon qui détruit instantanément les villes. Le lendemain, ces dernières ne sont que ruines et désolation, et le nombre de victimes est très lourd… Entre alors en scène Steven Hiller (Will Smith), Capitaine de l’US Marine Corps (USMC)… Avec les quelques survivants, le président Whitmore, qui a échappé de justesse à la destruction de la capitale, décide d’organiser la riposte.
Sitôt l’Air Force One en sécurité dans la base militaire de la Zone 51, une première attaque aérienne massive est lancée sur les vaisseaux, mais aussitôt le combat engagé, les pilotes constatent que leur armement ne peut percer le bouclier énergétique qui entoure ceux-ci. Écrasés sous le nombre des chasseurs vomis par les vaisseaux envahisseurs, les avions sont abattus les uns après les autres, à l’exception de celui du capitaine Steven Hiller, qui parvient à mener son adversaire dans un dédale rocheux avant de l’aveugler et de le faire s’écraser.
Hiller se retrouve alors en plein désert du comté de Lincoln, au sud-est du Nevada, en compagnie de l’alien qu’il a assommé. Il est rejoint un peu plus tard par un convoi de caravanes tractées par des personnes ayant échappé à l’anéantissement, et qu’il va guider vers la Zone 51.
Pendant ce temps, dans les ruines de Los Angeles, Jasmine Dubrow, compagne de Steven Hiller ayant survécu à l’anéantissement avec son fils Dylan, parvient à dégager plusieurs survivants des décombres, parmi lesquels la Première dame des États-Unis, Marilyn Whitmore, dont l’hélicoptère s’est écrasé peu de temps après le début de la destruction de la ville.
Thomas Whitmore apprend alors que ce n’est pas la première fois que les Humains sont confrontés à ces extraterrestres : un chasseur alien s’est en effet écrasé en 1947 aux alentours de Roswell et a été récupéré dans la plus grande discrétion par l’US Air Force.
Dans le laboratoire médical de la Zone 51, des scientifiques entament l’ouverture de la combinaison biomécanique de l’extraterrestre capturé par Steven Hiller, toujours inconscient et tenu pour mort, mais l’opération se transforme en désastre, car l’extraterrestre se réveille soudain et tue les scientifiques présents par télépathie. Après une tentative de négociation infructueuse, l’extraterrestre est abattu alors qu’il tente de tuer le président.
Il est alors décidé d’utiliser l’arme nucléaire pour détruire le vaisseau au-dessus de Houston, mais une fois l’explosion dissipée, l’euphorie s’évanouit aussi vite qu’elle est apparue : le vaisseau protégé par son bouclier est intact.
Désemparés, les rescapés ne savent plus quelle piste explorer, jusqu’à ce que David Levinson, sous le coup d’une rude gueule de bois et avec l’aide de son père Julius Levinson, ait une soudaine inspiration. L’idée, à la fois d’une simplicité folle et d’une audace sans précédent, consiste à implanter dans le système informatique du vaisseau mère en orbite terrestre un virus informatique qui désactivera par signal satellite les boucliers de tous les vaisseaux aliens.
Steven Hiller et David Levinson se portent volontaires pour piloter le chasseur alien détenu dans la Zone 51 et réparé par les scientifiques afin d’accéder au vaisseau mère pour y implanter le virus. Sur Terre, la contre-offensive planétaire est lancée, et Thomas Whitmore la mène personnellement à bord de son F-18, tandis que le virus de David Levinson désactive les boucliers de tous les vaisseaux. Cependant, la trop faible puissance des missiles air-air ne permet pas de détruire ceux-ci, d’autant plus que les chasseurs extraterrestres se lancent dans la bataille pour protéger les vaisseaux-mère.
Alors que le vaisseau est sur le point de déchaîner à nouveau son rayon destructeur sur la Zone 51, le pilote Russell Casse, qui ne peut tirer son dernier missile, bloqué, se sacrifie en lançant son F-18 dans l’émetteur du rayon. Une explosion fulgurante déchire alors le vaisseau, touché en plein cœur, qui s’écrase.
Pendant ce temps, leur chasseur extraterrestre bloqué dans le vaisseau-mère, Steven Hiller et David Levinson tentent le tout pour le tout. Après avoir tiré un missile pourvu d’une ogive nucléaire de très forte puissance qui s’est fiché dans la structure du vaisseau, ils parviennent à se délivrer du dispositif qui retenait leur chasseur et à quitter in extremis le vaisseau mère avant que l’explosion nucléaire le désintègre.
Le film s’achève alors que Steven Hiller et David Levinson, qui se sont écrasés dans le désert à leur retour, sont rejoints par Thomas Whitmore et leurs compagnes.
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