Plus d’une décennie après les affrontements sur Pandora, Jake Sully (Sam Worthington) assume désormais son rôle de chef des Omaticaya. Avec sa compagne, Neytiri (Zoe Saldaña), ils s’occupent de leur famille : Neteyam (Jamie Flatters), leur fils aîné, Lo’ak (Britain Dalton), son frère, Kiri (Sigourney Weaver), leur fille adoptive (mystérieusement née de l’avatar inerte du D^r Grace Augustine), Spider (Jack Champion), un garçon humain abandonné sur la planète, et Tuk (Trinity Jo-Li Bliss), leur fille cadette. D’autres humains reviennent alors en force sur Pandora. Leur mission est de préparer la planète à devenir une nouvelle Terre et accueillir leur exode. Jake, Neytiri et les Omaticaya sont les premiers à s’opposer à eux. Cependant, les humains ont également dans leurs rangs une escouade de « recombinés » : des avatars Na’vi avec les souvenirs de soldats décédés. Leur chef n’est autre que le colonel Quaritch (Stephen Lang), qui avait pris soin de faire une sauvegarde de sa mémoire et de sa personnalité avant la bataille où il perdit la vie.

Quaritch et ses soldats capturent les enfants de Jake et Neytiri. Ces derniers parviennent à les libérer, mais Spider reste prisonnier. Quaritch se rend compte que Spider est en fait son fils, et il compte utiliser ses connaissances de la langue et de la culture des Na’vi. Préférant mettre sa famille à l’abri, Jake renonce à son rôle de chef et mène les siens jusque chez les Metkayina, un clan Na’vi vivant sur la côte est de Pandora. La famille Sully se voit ainsi contrainte de s’intégrer à une nouvelle culture et faire face à l’opposition de certains qui voient d’un mauvais œil leur venue et leur mixité humaine-Na’vi. De son côté, Quaritch se met à la recherche de Jake pour l’empêcher de mener une insurrection Na’vi, mais aussi par vengeance personnelle.

Aonung (le fils de Tonowari, chef des Metkayina, et de sa femme Ronal, leur Tsahik) se dispute avec Lo’ak. Avec ses amis, Aonung persuade Lo’ak de les suivre dans une zone où se trouve un dangereux prédateur marin, et l’y abandonne. Lo’ak est sauvé de justesse par Payakan, un tulkun, une espèce de cétacés intelligente avec laquelle les Metkayina ont des relations spirituelles étroites. Lo’ak et Payakan deviennent amis. Lorsqu’il revient, Lo’ak prend sur lui la responsabilité de l’incident qui aurait pu lui coûter la vie, et Aonung devient son ami. Mais les Metkayina le préviennent : Payakan est un tulkun dangereux, un paria.

Quaritch retrouve la trace de Jake et sa famille et embarque sur un baleinier pour rejoindre l’archipel où ils se trouvent. Ce baleinier chasse les tulkuns pour prélever une substance présente dans leur cerveau appelée amrita, qui a la caractéristique de stopper le vieillissement humain, et dont la valeur marchande est considérable. Quaritch commence à user d’une brutalité extrême pour trouver la localisation exacte de Jake, sans succès, car les tribus auxquelles il s’attaque ne savent pas où il se trouve. Il décide alors de changer de méthode, de tuer un tulkun en laissant son cadavre bien en évidence : vus les liens étroits qui existent entre Metkayina et tulkuns, Quaritch espère ainsi les provoquer et pousser Jake Sully au combat. Lo’ak se connecte mentalement avec Payakan, et découvre que le comportement violent qui a abouti à sa marginalisation était en fait une réaction de défense contre les baleiniers qui avaient tué sa mère.

Lorsque la nouvelle de la présence du baleinier arrive chez les Metkayina, Lo’ak veut prévenir Payakan et part à sa recherche avec ses frères et sœurs, ainsi que Tsireya et Aonung, les enfants de Tonowari et Ronal. Ils le trouvent poursuivi par le baleinier, et sont capturés par Quaritch et ses hommes. Jake, Neytiri et les Metkayina doivent combattre pour sauver leurs enfants. Quaritch force Jake à se rendre, mais Payakan attaque alors le navire, tuant une grande partie de l’équipage et endommageant gravement le navire qui commence à couler. Neteyam, le fils ainé de Jake et Neytiri, sauve Lo’ak, Tsireya et Spider, mais il est grièvement blessé par balles et meurt.

Jake, Quaritch, Neytiri et Tuk se retrouvent piégés dans le vaisseau en train de couler. Jake étrangle Quaritch et est sauvé par Lo’ak et Payakan. Kiri sauve Neytiri et Tuk avec l’aide de créatures marines avec qui elle a développé une relation étroite. Spider sauve Quaritch, mais rejoint Jake et sa famille. Après les funérailles de Neteyam, Jake et Neytiri veulent quitter les Metkayina pour ne plus les mettre en danger, mais Tonowari leur dit qu’ils font désormais partie des leurs.

Source: Wikipédia