2263. Sur une planète, le capitaine James T. Kirk (Chris Pine) agit à titre d’ambassadeur pour conclure un traité de paix entre deux peuples ennemis. En guise de cadeau, il apporte un artefact qui faisait partie d’une puissante arme inconnue. Cependant, le chef de la planète s’emporte, croyant qu’on veut se moquer de lui et soumettre son peuple. Kirk tente de l’apaiser, mais le chef préfère attaquer Kirk, imité par ses congénères. Grâce à Scotty (Simon Pegg), Kirk retourne sur le vaisseau USS Enterprise. Après cette mission manquée, Kirk se questionne sur son rôle dans Starfleet. Après trois ans de mission et alors que son anniversaire approche il aura un an de plus que son père quand il est mort, il n’éprouve plus qu’ennui et malaise, même si son équipage est l’un des meilleurs selon ses dires.
Arrivé à la station spatiale Yorktown dans le but de remplir les soutes du vaisseau, l’équipage prend un repos bien mérité. Kirk reçoit du Commodore Paris la proposition de devenir vice-amiral. Au même moment, Spock (Zachary Quinto) et Nyota Uhura (Zoe Saldana) tentent de mettre un terme à leur relation amoureuse. Hikaru Sulu (John Cho) retrouve son conjoint et leur fille. Scotty continue de fignoler les appareils du vaisseau pour en tirer le maximum.
Quelque temps plus tard, un petit vaisseau aborde la station spatiale ; son occupant, Kalara, affirme qu’elle a dû laisser derrière elle son équipage sur une planète inhospitalière. Kirk accepte la mission d’aller secourir l’équipage dans une nébuleuse inexplorée. Après avoir franchi une ceinture d’astéroïdes, le vaisseau USS Enterprise est attaqué par une multitude de petits vaisseaux qui forment un essaim à la manière des abeilles. Cet essaim transperce le vaisseau à plusieurs endroits, le laissant à la dérive dans l’espace. Le chef des assaillants, un extraterrestre de forme humanoïde du nom de Krall, s’introduit dans le vaisseau dans le but de récupérer l’artefact.
Kirk apprend l’intention de Krall et prend possession de l’artefact, qu’il remet à Syl, une forme de vie humanoïde capable de le cacher sur son corps. Après plusieurs combats, les survivants s’enfuient du vaisseau à bord de capsules de survie. Ils se font tous capturer dans l’espace. Spock et le docteur McCoy (Karl Urban) se sont emparés de l’un des petits vaisseaux ennemis et le pilotent du mieux qu’ils peuvent vers le sol de la planète. Kirk, Chekov (Anton Yelchin) et Kalara (Lydia Wilson)entrent dans l’atmosphère de la planète à bord de la soucoupe du vaisseau, chacun s’éjectant à tour de rôle avant qu’elle ne percute le sol inhospitalier. Scotty, après être sorti in extremis de sa capsule au bord d’un précipice, décide de collaborer avec Jaylah, une autre forme de vie humanoïde ; en échange de son aide pour retrouver les membres de son équipage, elle lui demande de réparer l’USS Franklin, un ancien vaisseau de Starfleet écrasé sur cette planète depuis 100 ans qu’elle a commencé à restaurer.
Les autres membres de l’équipage sont retenus dans un camp de prisonniers. Krall exige l’artefact sous peine de tuer Sulu s’il ne l’obtient pas. Syl obéit, à la satisfaction de Krall qui révèle que l’artefact fait partie d’une arme biologique très puissante qu’il prévoit d’utiliser contre la station spatiale Yorktown. Selon son opinion, la Fédération des planètes unies ne fait qu’affaiblir ses membres en affirmant que l’union fait la force ; la destruction de la station spatiale ramènera vigueur et autonomie dans les populations fédérées.
De retour à la soucoupe, Kirk et Chekov démontrent la traîtrise de Kalara. Elle se défend d’agir ainsi pour sauver ses collègues. Après plusieurs combats contre Kalara et les créatures de Krall, Kirk et Chekov s’échappent, tuant de façon indirecte Kalara. À cause du brusque atterrissage de leur petit vaisseau, Spock est sévèrement blessé. McCoy retire une pièce de son corps puis cautérise la plaie avec un moyen de fortune. Plus tard, Spock révèle à McCoy qu’il envisage de quitter Starfleet à la suite de la mort de l’ambassadeur Spock et que sa relation avec Uhura s’est détériorée quand il a envisagé d’avoir des enfants. Poursuivis par leurs ennemis, ils s’échappent grâce à Scotty qui est parvenu à réparer le téléporteur du USS Franklin.
Kirk et Chekov sont ensuite capturés par un piège tendu par Jaylah. Défendu par Scotty, Jaylah les libère et ils retournent au USS Franklin où ils réfléchissent à un plan pour infiltrer la base de Krall. Alors qu’il part avec son armée pour détruire la station spatiale Yorktown, les six font évader les prisonniers et les ramènent tous au USS Franklin. Malgré son pitoyable état, le vaisseau parvient à s’échapper de l’atmosphère. Cherchant un moyen de détruire ou de détourner l’essaim destructeur qui se dirige vers la station spatiale Yorktown, il est décidé que Spock et McCoy s’empareront d’un vaisseau de l’essaim dans le but de trouver une faille. Après quelques échanges entre le petit vaisseau et le USS Franklin, ils décident d’émettre en continu un bruit dissonant, croyant que l’essaim perdra sa cohésion. Leur plan réussit au-delà de leurs espérances, mais trois petits vaisseaux ennemis échappent à la destruction et s’introduisent dans la station spatiale Yorktown.
Entretemps, Uhura comprend que Krall est l’ancien capitaine du USS Franklin, Balthazar Edison, honoré en tant que héros disparu pendant les premières années d’exploration spatiale de Starfleet. Incapable de contacter quiconque de la Fédération, Edison est devenu désabusé et a décidé de s’approprier la technologie extraterrestre de la planète pour prolonger sa vie, ce qui l’a rendu en partie fou. Après avoir introduit le USS Franklin dans la station spatiale, Kirk trouve le moyen d’arrêter la course des trois petits vaisseaux, mais Edison s’est enfui caché dans la foule. Kirk le retrouve et les deux se battent, le premier pour sauver des vies, l’autre pour les détruire. Edison perd et se voit éjecté dans le vide spatial.
Par la suite, le Commodore Paris offre à nouveau le poste de vice-amiral à Kirk, mais il ne peut se résoudre à cesser d’explorer l’espace. Spock décide de poursuivre sa carrière dans Starfleet et sa relation avec Uhura. Jaylah (Sofia Boutella)est acceptée à l’Académie de Starfleet sur recommandation de Kirk. Plus tard, l’équipage quitte la station à bord du nouveau vaisseau USS Enterprise-A.
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